เนื้อเรื่องเริ่มตั้งแต่หิรันตยักษ์ได้พรจากพระอิศวรจึงกำเริบม้วนแผ่นดินไปไว้ใต้บาดาล พระนารายณ์จึงอวตารเป็นหมูป่ามาสังหารหิรันตยักษ์แล้วกลับไปบรรทมที่เกษียรสมุทรจนเกิดดอกบัวผุดจากพระนาภี ภายในดอกบัวมีกุมารองค์หนึ่ง พระนารายณ์นำกุมารนั้นไปถวายพระอิศวร พระอิศวรประทานนามว่าอโนมาตันและบัญชาให้สร้างเมืองอยุธยาให้แก่พระกุมาร

เนื้อความตอนต้นกล่าวถึงกำเนิดตัวละครทั้งฝ่ายเมืองอยุธยาและเมืองลงกาตลอดจนตัวละครวานรและเทวดาต่างๆ กำเนิดตัวละครสำคัญของเรื่อง เช่น นนทกมาเกิดเป็นทศกัณฐ์โอรสท้าวลัสเตียน ทศกัณฐ์มีนิสัยเป็นพาลมักก่อความเดือดร้อนให้เทวดาและฤาษีเสมอ ฤาษีทั้งหลายจึงทูลเชิญพระนารายณ์อวตารไปปราบยักษ์ พระนารายณ์อวตารมาเป็นพระรามโอรสท้าวทศรถ สังข์ จักรและบัลลังก์นาค รวมทั้งพระลักษมีตลอดจนเทวดาทั้งหลายก็แบ่งภาคมาเป็นบริวารพระรามด้วย เมื่อพระรามเจริญวัยขณะที่กำลังเล่นในอุทยานได้ใช้กระสุนยิงนางค่อม คนรับใช้พระนางไกยเกษี นางค่อมผูกพยาบาทพระราม ต่อมาเหล่าฤาษีเชิญพระรามไปปราบกากนาสูรและบริวารที่คอยรบกวนเหล่าฤาษี และพระรามได้อภิเษกกับนางสีดาที่เมืองมิถิลา เมื่อพระรามจะอภิเษกเป็นพระยุพราช นางค่อมทูลยุยงพระนางไกยเกษีให้ขอราชบัลลังก์ให้พระพรตครองก่อน และให้พระรามออกเดินป่าเป็นเวลา 14 ปี ท้าวทศรถจำต้องให้พรตามที่นางไกยเกษีขอพระราม นางสีดาและพระลักษณ์ออกจากเมืองอยุธยา ระหว่างที่ผจญภัยในป่า นางสำมะนักขาหลงรักพระรามจึงเข้ายั่วยวนและถูกพระลักษณ์ลงโทษ นางสำมะนักขาไปขอให้ พญาทูษณ์ พญาขร และตรีเศียรพี่ของตนมาแก้แค้น ทั้งสามถูกพระรามสังหาร นางสำมะนักขาจึงนำความไปทูลทศกัณฐ์ ทศกัณฐ์หลงรักนางสีดาจึงให้มารีศแปลงเป็นกวางทองมาล่อนางสีดา เมื่อพระรามออกตามกวางทอง ทศกัณฐ์ก็ลักนางมาไว้ในสวนเมืองลงกา พระรามและพระลักษณ์ออกติดตามจนได้พบหนุมาน หนุมานนำสุครีพมาเฝ้าพระราม พระรามรับปากจะปราบพาลีเจ้าเมืองขีดขินที่ไม่อยู่ในธรรม พระรามได้พลวานรของเมืองขีดขินและเมืองชมพูจึงเตรียมถมถนนไปเมืองลงกา ส่วนทศกัณฐ์ไม่ฟังคำเตือนของพิเภกและขับไล่พิเภกออกจากเมืองลงกา พิเภกจึงมาสวามิภักดิ์กับพระราม ทศกัณฐ์เชิญญาติวงศ์หลายตนมาร่วมรบแต่ถูกสังหารจนหมด ทศกัณฐ์จึงออกรบเองและถูกสังหารในที่สุด เมื่อปราบอสูรเมืองลงกาหมดแล้ว พระรามให้พิเภกครองเมืองลงกาแทนส่วนพระองค์ก็เสด็จกลับเมืองอยุธยา ต่อมาท้าวมหาบาลสหายทศกัณฐ์ยกทัพมาแก้แค้นแต่พลวานรมาช่วยไว้ได้ หลังจากนั้นไพนาสุริวงศ์เป็นกบฏไปเข้ากับท้าวจักรวรรดิให้ยกทัพมายึดเมืองลงกา พระรามให้พระพรตและพระสัตรุดมาปราบ 

ครั้งหนึ่งนางอดูลปีศาจหลอกให้นางสีดาวาดรูปทศกัณฐ์ พระรามเข้าพระทัยผิดสั่งให้นำนางสีดาไปประหาร พระลักษณ์ปล่อยนางไป นางจึงไปอาศัยอยู่กับพระฤาษี จนประสูติพระมงกุฎและฤาษีชุบพระกุมารอีกองค์หนึ่งชื่อพระลบ กุมารทั้งสองเรียนศิลปศาสตร์กับพระฤาษีจนชำนาญ ครั้งหนึ่งได้แสดงฤทธิ์จนสะเทือนไปถึงเมืองอยุธยา พระรามให้ปล่อยม้าอุปการหาตัว พระมงกุฎจับม้าไว้ได้ ภายหลังพระรามทราบว่าพระมงกุฎเป็นพระโอรส นางสีดาไม่ยอมกลับเมืองอยุธยา พระรามแสร้งทำเป็นสวรรคต นางสีดาจึงยอมเข้าเมืองอยุธยา แต่เมื่อทราบว่าโดนหลอกนางก็แทรกแผ่นดินหนีไป พระรามออกประพาสป่าอีกและได้ปราบอสูรอีกหลายตน พระอิศวรต้องการให้พระรามและนางสีดาปรองดองกัน จึงทรงไกล่เกลี่ยและให้อภิเษกกันอีกครั้ง ทั้งสองจึงคืนดีกัน ต่อมาคนธรรพ์มารบกวนฤาษีและโจมตีเมืองไกยเกษ พระรามจึงให้พระมงกุฎและพระลบไปปราบคนธรรพ์ หลังจากนั้นเมืองต่างๆ ก็รุ่งเรืองสืบมา