เนื้อเรื่องปูมราชธรรมแบ่งได้เป็น 3 ส่วน ดังนี้
เรื่องราชธรรม
เรื่องราชธรรมแต่งด้วยร้อยแก้ว กล่าวถึงพระพุทธเจ้าห้าพระองค์ที่ตรัสรู้ในภัทรกัลป์ และพระอรหันตสาวกองค์สำคัญของพระโคตมพุทธเจ้า
เรื่องเนาวพยัตติ
เรื่องเนาวพยัตติแต่งด้วยร้อยแก้ว กล่าวถึงความฉลาดรอบรู้ 9 ประการที่พระมหากษัตริย์รู้ได้แก่ จาเรพยัตติ(การเพียรหาความรู้) โยคพยัตติ(การรักษาตนและพิทักษ์ทรัพย์) โมเจยพยัตติ (การรู้เท่าทันศัตรู) ฉายาพยัตติ(การรักษาวิชาที่มี) ธาราพยัตติ(ความรอบรู้ในการคำนวณ) สัลลวพยัตติ(การรู้จักผูกไมตรี) ลเหลหาพยัตติ(การรู้จักสะสมทรัพย์) สุจิลาพยัตติ(การรอบรู้กลอุบาย) สันนีกพยัตติ(ความรอบรู้ในศิลปะ) เรื่องเนาวพยัตตินี้มีการยกนิทานชาดกและนิทานอุทาหรณ์แทรกตลอดทั้งเรื่อง
ราชวิจารธรรม
เนื้อเรื่องตอนท้ายไม่ปรากฏชื่อในต้นฉบับ แต่กรมศิลปากรใช้ชื่อใหม่ว่า “ราชวิจารธรรม” เพราะเห็นว่าเป็นเรื่อง “ธรรมคือความใคร่ครวญของพระราชา”กล่าวถึง คุณสมบัติและวิธีการเลือกบุคคลให้ทำหน้าที่ต่าง ๆ เช่น ขุนวัง ขุนเมือง ขุนนา ขุนคลัง โดยเฉพาะขุนพลนั้นจะต้องเป็นผู้ที่รู้กลศึกทั้ง 21 ประการ ตอนท้ายเป็นคำแนะนำสำหรับพระราชาในการแสวงหานักปราชญ์ ราชครู และอัครมเหสี